Входит в состав Никольского сельского поселения[1], с точки зрения административно-территориального деления — в Никольский сельсовет.
Расположена на левом берегу реки Шулма в 3,3 км от центра сельского поселения, в 27,3 км от районного центра[2]. Ближайшие населённые пункты — Анненская, Будиморово, Завод, Лукьяново, Никоновская, Пречистое, Слобода, Туровино, Фадеево, Чурово.
В конце XIX века Вахонькино входило в Андогскую волость Череповецкого уезда Новгородской губернии. В начале XX века при преобразованиях административных единиц территория Череповецкого уезда перешла в Череповецкую губернию, затем в Ленинградскую область, с 1937 года — в Вологодскую область.
В 1927 году существовал Вахонькинский сельсовет[4]. Позже деревня вошла в состав Никольского сельсовета, который с 1 января 2006 года был преобразован в сельское поселение.
В 1899 году в Вахонькино было открыто двухклассное училище. Сначала оно располагалось в доме первого профессионального учителя Андогской волости Акинфа Григорьевича Белова, который получил образование в Новгородской учительской школе по стипендии от земства. Вскоре на земле, выделенной крестьянами Вахонькинского сельского общества, было построено для школы отдельное здание. Средства на обустройство школы были получены от Андогского и Федотораменского волостных правлений и купца Ивана Демидова[5][6].
В 1921 году Вахонькинская школа стала семилетней, в 1925 году она стала называться школой крестьянской молодёжи. В 1929 году школа получила звание «Образцово-показательная сельская школа Ленинградской области». С 1935 года — средняя школа. В 1938 году Вахонькинскую школу окончили первые десятиклассники. При школе было подсобное хозяйство: 12 га земли, на которых выращивали овощи для школьной столовой, лошадь, коровы. К 1950-м годам у школы было 5 деревянных зданий, в том числе общежитие[7].