Клуб основан в 1997 году после объединения клубов «Вента» и «Нафта», в том же году начал своё выступление в Высшей лиге Чемпионата Латвии. 12 апреля 1997 года «Вентспилс» сыграл свой первый официальный матч, который был проигран «Сконто» со счетом 0:3.
В 1999 году клуб дебютировал в Кубке Интертото, в 2000 году — в Кубке УЕФА, а в июле 2007 года — в Лиге чемпионов УЕФА. В сезоне 2009—2010 участвовал в групповом этапе Лиги Европы.
В 2009 году «Вентспилс» стал первым латвийским клубом, вышедшим в групповой этап какого-либо из европейских турниров — Лиги Европы[1].
9 июня 2021 года решением CEDB (Комитета по этике УЕФА) отстранён от еврокубков до сезона 2027/2028 за попытку подкупа судейской бригады в матче с французским «Бордо» в сезоне 2017/2018[2].
Гимн клуба был создан в 2000 году. Музыку сочинил Вячеслав Тюрин, а запись была сделана на латышском и русском языках певицей Дианой[3].
Домашним стадионом клуба был Олимпийский центр «Вентспилс» (Вентспилс, ул. Спорта 7/9) с вместимостью 3200 зрителей.