Должность Директора Центральной разведки (англ. Director of Central Intelligence, DCI) была учреждена президентом США Гарри Трумэном 23 января 1946 года; первым Директором был назначен адмирал Сидни Соерс.
Хотя должность была учреждена до образования Центрального разведывательного управления и включала дополнительные обязанности, до апреля 2005 года Директор Центральной разведки по Закону о национальной безопасности от 26 июля 1947 года де-факто занимал пост руководителя ЦРУ, поэтому и был в основном известен как «Директор ЦРУ».
С 1981 года директор Центральной разведки координировал разведывательную деятельность между различными спецслужбами, министерствами и агентствами Соединенных Штатов, занимающимися сбором разведывательной информации и в совокупности называемыми Разведывательным сообществом США.
После террористических атак 11 сентября 2001 года на Соединенные Штаты и последующего расследования Комиссией 9/11, в рамках реорганизации Разведывательного сообщества был принят Закон о реформировании разведки и предотвращении терроризма 2004 года. 21 апреля 2005 года была учреждена должность Директора Национальной разведки, в компетенцию которого были отнесены обязанности по координации действий Разведывательного сообщества, обязанности советника Президента США по вопросам разведки и советника по разведке в Совете национальной безопасности, ранее исполнявшиеся Директором Центральной разведки; последняя позиция прекратила своё существование.
Также была создана отдельная должность Директора ЦРУ, который занимается исключительно вопросами деятельности Центрального разведывательного управления.
Последним, 19-м Директором Центральной разведки, а также первым директором ЦРУ стал Портер Джонстон Госс.