Дмитрий Иванович Толкушкин происходит из потомственных дворян Полтавской губернии. Родился 25 октября 1842 года, крещен в Рождество Богородицком приходе, в местечке Омельник (Полтавская губерния) в семье подпоручика в отставке Иоанна Исидорова Толкушкина 1800 г.р. и законной жены его Ольги Герасимовой 1815 г.р..
Начальное образование Дмитрий Иванович получил в Нижегородской графа Аракчеева военной гимназии (30 августа 1853—1862, 23 выпуск). Из кадетского корпуса выпущен подпоручиком в 11-й стрелковый батальон.
Командир 3-го отдела Волочиской бригады пограничной стражи (м. Гусятин, Подольской губернии, Каменецкого уезда) ( 29.03.1889 – 1897).
И.д. помощника командира Ченстоховской бригады пограничной стражи (г. Ченстохов) (11.10.1897 – 1899).
Помощник командира Ченстоховской бригады 3-го округа Отдельного корпуса пограничной стражи (1899 – 1900).
Утвержден в должности помощника командира Ченстоховской бригады пограничной стражи (29.06.1900 – 1903).