Построен на территории острога — на Стрелке. В 1759 году староста красноярской соборной Преображения Господня церкви Леонтий Сидорович Пороховщиков нанял для постройки нового храма «города Енисейска разночинца» Петра Сокольникова. Вероятно, в качестве образца при строительстве первого каменного храма Красноярска был использован Спасский собор Спасского монастыря в Енисейске.
В ходе строительства П. Сокольников был отстранён от руководства артелью, «по неисправной работе», и на его место в 1769 году был «подряжен» другой енисейский мастер — Савва Паклин, который к 1773 году и достроил здание церкви.
Пожар 1773 года уничтожил Красноярский острог и практически весь город, после пожара осталось только 30 домов. Из церквей, уцелели Благовещенская церковь и Воскресенский собор. Сгорела и первая красноярская соборная Преображенская церковь.
Икона создана к 100-летию со дня основания Красноярска для соборной Преображенской церкви сибирскими мастерами. День чествования иконы 6(19) августа соответствует дню закладки Красноярского острога.
После пожара 1773 года икона была восстановлена и с 1776 год по 1922 годы находилась в Воскресенском соборе. В 1795 году служащие городского магистрата пожертвовали к иконе серебряный оклад весом 13 фунтов 68 золотников. Икона с 1923 года хранится в Красноярском краеведческом музее, а её серебряный оклад был изъят в 1935 году с пометкой «сдан в банк для нужд индустриализации».
Стрелка Енисея стала торговым центром Красноярска. В XVIII веке базар устраивался один раз в неделю по воскресным дням в основном для продажи хлеба, овощей и других съестных припасов. В незначительном количестве торговали изделиями крестьянского хозяйства: холстом, сукном и т. д. Площадь перед Воскресенским собором стала называться «Базарной», а после строительства Богородице Рождественского собора «Старобазарной».