Университет был основан в марте 1881 года местным учителем и пастором Джорджем Карпентером, и Фрэнсисом Мэрионом Дрейком, героем гражданской войны и будущим губернатором штата Айова. Первые 77 студентов стали заниматься в единственном здании, студенческом доме. В 1883 году было построено первое постоянное здание, Old Main, ныне входящее в Национальный реестр исторических мест США.
Спортивные команды университета Дрейка носят название Бульдоги (Drake Bulldogs) и выступают в сине-белой форме.[1] Баскетбольная команда известна попаданием в 1969 году в студенческий Финал четырёх. Участница софтбольной команды Дрейка Дени Тайлер попала в сборную США, с которой в 1996 году выиграла олимпийское золото в Атланте.
В честь университета, возможно, назван астероид (620) Дракония, открытый 26 октября 1906 года американским астрономом Джоэлом Меткалфом в обсерватории города Тонтона, а также астероид (694) Экард, открытый тем же астрономом в той же обсерватории ноября 1909 года, где название университета записано в обратном порядке.