Девятая флотилия была сформирована осенью 1941 года, став первой из боевых флотилий, созданных после начала войны. Юрген Эстен, первый командир флотилии, столкнулся с существенными трудностями в деле размещения флотилии в Бресте, связанными с недостатком инфраструктуры для обслуживания сразу двух флотилий (в Бресте базировалась ещё и 1-я флотилия). В итоге Эстену пришлось разместить руководство флотилии в недостроенном здании госпиталя, обустроив его своими силами и при помощи «Организации Тодта». В 1942 году Юрген Эстен был направлен в штаб флотилий на Северном море, где проявил себя в руководстве боевыми действиями субмарин в Арктике. Его место на посту командующего 9-й флотилией занял командир U-96 Генрих Леманн-Вилленброк, а его эмблема, «смеющаяся рыба-меч», стала эмблемой всего подразделения. Лодки 9-й флотилии понесли большие потери в ходе Битвы за Атлантику: из 84 лодок флотилии были потеряны 54. Последней лодкой, покинувшей Брест, стала U-256 под командованием Леманн-Вилленброка. Она вышла в поход 4 сентября 1944 года и 17 октября успешно прибыла в Берген.