Первый полёт совершил 24 ноября 1955 года. Использовался в качестве регионального самолёта, в основном на авиалиниях малой протяжённости. Самолет F27 имеет герметичный фюзеляж, убирающееся трёхопорное шасси с носовым колесом. Первый самолёт Фоккер F27 Френдшип (Friendship — «Дружба») поступил в эксплуатацию в 1958 году. Серийный выпуск самолётов был завершён в 1986 году с началом производства новой машины Фоккер 50. Всего было произведено около 787 самолётов Фоккер F27 в различных модификациях[2].
В ноябре 1958 года первый серийный самолёт был поставлен ирландской авиакомпании Aer Lingus. После неё самолёт приобрели Braathens SAFE, Luxair, New Zealand National Airways Corporation, Trans Australia Airlines, Ansett, East-West Airlines и Turkish Airlines.
В 1960 году спрос на Fokker F27 вырос. По сравнению с DC-3, технические возможности F27 позволили ускорить время полёта, повысить комфорт пассажиров и уровень надёжности[3].
Самолёт эксплуатировался авиакомпаниями таких странах, как Алжир, Ангола, Аргентина, Австралия, Австрия, Бахрейн, Бангладеш, Боливия, Бразилия, Великобритания, Заир, Канада, Чад, Китай, Куба, Чехия, ДРК, Дания, Египет, Финляндия, Франция, Габон, Германия, Гвинея-Бисау, Гондурас, Венгрия, Исландия, Ирландия, Индия, Индонезия, Италия, Иран, Кот-д’Ивуар, Япония, Иордания, Кения, Латвия, Лесото, Ливия, Люксембург, Малайзия, Мексика, Марокко, Мозамбик, Мьянма, Нидерланды. Новая Зеландия, Никарагуа, Нигерия, Норвегия, Пакистан, Папуа — Новая Гвинея, Перу, Филиппины, Португалия, Пуэрто-Рико, Сомали, ЮАР, Южная Корея, Испания, Шри-Ланка, Судан, Швейцария, Танзания, Турция, Уганда, США, ОАЭ.
По состоянию на 15 марта 2019 года в общей сложности в результате катастроф и серьёзных аварий были потеряны 176 самолётов Fokker F-27 Friendship.[4] Fokker F-27 Friendship пытались угнать 16 раз, при этом погибли 5 человек. Всего в этих происшествиях погибли 1571 человек.[5]