В 1935 году Правительство Киргизской Советской Социалистической Республики приняло Постановление об организации самостоятельного русского драматического театра. Судя по публикациям в газетах тех лет, это событие имело большое значение. До сих пор Государственный академический русский театр драмы остается единственным русским театром Республики.
Основу труппы составили выпускники ГИТИСа (педагоги — народная артистка СССР Н. Н. Литовцева и народный артист СССР В. А. Орлов). Возглавлял группу В. Г. Фельдман, ставший главным режиссёром театра.
Отсчёт своей истории театр начинает с 6 ноября 1935 года спектаклем по пьесе Е. Яновского «Столица» (о строителях Московского метрополитена). Сразу — вторая премьера «Платон Кречет» в режиссуре выпускника ГИТИСа В. Васильева, ставшего затем народным артистом Киргизской ССР и осуществлявшего постановки в киргизских театрах.
В 1958 году во время Второй декады киргизского искусства в Москве были отмечены высокое профессиональное мастерство, слаженность и чёткость ансамбля, что позволило «причислить Русский драматический театр им. Крупской к лучшим театральным коллективам страны» («Вечерняя Москва», октябрь 1958 года), каким он и оставался в течение десятилетий.
Начиная с 1970-х и до начала 1990-х годов театр активно участвовал в фестивалях драматургии, проходивших в странах СССР. Необходимо особо отметить тесное сотрудничество с российскими театральными деятелями. В 1976 году за заслуги в развитии театрального искусства театр был награждён только что учрежденным Орденом Дружбы народов, а в 1988 году — ему было присвоено звание Академического.
Особое место в репертуаре театра всегда занимали спектакли по произведениям киргизских писателей и драматургов: