В 1818 году по месту разрушенного бывшего бастиона Зверинца была проложена трасса «новой окружной дороги», которая вела от Кузьминской улицы в северо-восточную часть Александровского парка, получившей впоследствии название Фермского парка и далее огибала Александровский парк с севера. Застройка дороги началась после прокладки в 1895 году Императорской железнодорожной ветки и возведения Царского вокзала. Тогда трасса улицы была изменена и направлена к станции.
В начале XX века вдоль дороги началось возведение крупного комплекса построек, большей частью казарменных зданий для полковых соединений. Полностью проект реализовать не удалось в связи с началом Первой мировой войны и революции 1917 года. Затем большинство из этих зданий было передано Петроградской сельскохозяйственной академии имени И. А. Сте́бута (ныне — Санкт-Петербургский государственный аграрный университет). В связи с этим дорога получила в 1920 году название Академического проспекта[2]. Вероятно, здесь предполагалось устроить крупный академический центр.
Современный вид проспект получил после Великой Отечественной войны, долгое время оставаясь единственным проспектом в Пушкине. Первоначально движение автомобильного транспорта по трассе было двусторонним, но с 2015 года часть от Кузьминского шоссе до Фёдоровского городка стала односторонней.
За зданием казарм Академический проспект преломляется и сближается к бывшей трассе Царскосельской Императорской железнодорожной ветки. Здесь слева к улице подходит бывшая шоссейная дорога с аллеей, ведущая напрямую к Александровскому дворцу.