Команда была создана в 1934 году при авиационном заводе (известном как 45-й авиационный завод, «Салют»), но стала выступать на уровне команд мастеров с «весеннего» чемпионата СССР 1936 года в группе «Г», когда турнир сборных команд городов и союзных республик сменил чемпионат СССР по футболу, проводимый среди клубных команд обществ и ведомств СССР.
Затем были исключены из «осеннего» розыгрыша. В 1937 году вновь играли в группе «Г». На следующий год были включены в высшую лигу — группу «А», и в чемпионате 1938 года заняли предпоследнее 25-е место, но уже в следующем турнире были первыми в группе «Б» и в 1940 году вновь выступали в группе «А», заняв 9-е место. Однако в начале 1941 года клуб был расформирован вместе с другими московскими командами («Локомотив», «Торпедо», «Металлург») и были созданы первая и вторая сборные профсоюзов.
3 сентября 1944 года «Крылья Советов» стали одной из двух первых команд, проведших первый после освобождения столицы Карело-Финской ССР футбольный матч в городе Петрозаводске, сыграв на местном стадионе «Динамо» с командой «Динамо» (Ленинград)[1][2].
После войны клуб выступал в чемпионатах СССР ещё 4 года, но 16 сентября 1948 года руководители ЦС общества «Крылья Советов» пришли к выводу, что два клуба высшего дивизиона для их общества содержать слишком обременительно, и из двух команд Куйбышева и Москвы решили сохранить лишь одну. В матче второго круга в Москве одноклубники выясняли, кому из них придётся сойти со сцены по ходу встречи. Москвичи вели в счёте 1:0, но гол куйбышевца Петра Бурмистрова «похоронил» надежды хозяев поля. Поскольку в первом круге дома волжане одержали победу 1:0, право представлять «Крылья Советов» в высшем дивизионе получили они. Московские «Крылья Советов» были расформированы и прекратили своё существование ещё за 4 года до знаменитого разгона ЦДСА.
Команда «Крылья Советов» Москва также участвовала в чемпионате и кубке Москвы: в в 1942 году заняла 2-е место в весеннем чемпионате и 3-е место — в осеннем, также занимала 3-е место в 1965, 1966 годах, а в 1963 году заняла 2-е место во второй группе чемпионата Москвы. Финалист Кубка Москвы 1965, 1971.
Команда «Крылья Советов-3» также принимала участие в Кубке СССР 1955, Кубке СССР среди КФК 1963, играла в чемпионате и кубке Москвы (победитель Кубка Москвы 1951, 1963, в чемпионате Москвы занимала 2-е место в 1966, 3-е место в 1964 и 1967 годах, в 1960 году выиграла 3-ю группу чемпионата Москвы, во 2-й группе чемпионата Москвы заняла 2-е место в 1961 и 3-е место в 1965 году)[3][4].