Сформирована в 1939 году в СКВО на базе 38-й Донской Краснознамённой Морозовско-Донецкой имени А. И. Микояна стрелковой дивизии.
На 22 июня 1941 года находилась в составе 34-го стрелкового корпуса с местом дислокации в районе Черкассы, Белая Церковь. Корпус был подчинен 19-й Армии на Юго-Западном фронте. В июле 1941 года в связи с неблагоприятным развитием событий на Западном фронте 19-ю армию приказано перебросить в район Витебск, Рудня, Смоленск. Как указано в справке и. о. командира дивизии полковника В. П. Брынзова от 25 июля, «Части дивизии вводились в бой по прибытии на станцию отдельно батальонами и дивизионами и придавались к другим соединениям, штабу фронта и штабу 19 армии. Так были использованы в бою 535-й гаубичный артполк, 196-й отдельный противотанковый артдивизион, 284-й отдельный батальон связи, 110-й отдельный разведывательный батальон и штабная батарея, откуда после боя возвращались в 158 дивизию отдельные люди без всякой матчасти. 423-й легко-артиллерийский полк и 2 стрелковых батальона 881-го стрелкового полка, погруженные в эшелон на ст. Фастово, направлены неизвестно куда и до сих пор в дивизии их нет. 274-й отдельный сапёрный батальон до выступления на фронт выбыл из дивизии в ПрибВО»[2].
Потеряв связь со штабом 19-й армии, 34-й стрелковый корпус под командованием генерал-майора Хмельницкого в составе 127-й и 158-й стрелковых дивизий вошел в подчинение 16-й армии. Корпус была сосредоточен на левом берегу Днепра, южнее 46-й стрелковой дивизии. 158-я стрелковая дивизия занимала Штылов и участок южнее этого населенного пункта.
Примерно 16, 17, 18 июля дивизия в неполном составе вела наступательный бой и содействовала 127-й стрелковой дивизии в овладении южной окраиной г. Смоленск. На южной окраине противник перешел к обороне. Артиллерийские снаряды, как в дивизии, а главным образом, в приданной артиллерии были израсходованы, пополнение боеприпасов не получено. Дальше продвинуться не удалось, так как разрозненные части 158-й стрелковой дивизии были разбиты и рассеяны подошедшей моторизованной колонной и танками противника с направления г. Красный, г. Кромны.
В течение ночи 127-я стрелковая дивизия совместно с 158-й стрелковой дивизией, выполняя поставленную боевую задачу, вела напряженные бои на рубеже Коропчено, Рябцево, в ходе которых было успешно отбито семь атак пехоты и танков противника.
24 июля 1941 года 127-я и 158-я стрелковые дивизии 34-го стрелкового корпуса (уже в составе 16-й армии) Западного фронта, наступавшие с юга на южную часть Смоленска, после двухдневных контратак противника, понеся большие потери, отошли за Днепр в район Королево, Ложейково.