Односторонний офиокордицепс | |
---|---|
Мертвые муравьи, инфицированные Ophiocordyceps unilateralis | |
Научная классификация | |
Царство: | Грибы |
Разделение: | Аскомикота |
Учебный класс: | сордариомицеты |
Заказ: | Гипокреалес |
Семья: | Офиокордиципитовые |
Род: | Офиокордицепс |
Разновидность: | О. односторонний |
Биномиальное имя | |
Односторонний офиокордицепс | |
Синонимы [1] | |
Torrubia односторонняя Tul. (1865) |
Ophiocordyceps unilateralis , широко известный как- зомби-муравей [2] , представляет собой насекомо-патогенный гриб , открытый британским натуралистом Альфредом Расселом Уоллесом в 1859 году и в настоящее время встречающийся преимущественно в тропических лесных экосистемах. O. unilateralis поражает муравьев трибы Camponotini , при этом полный патогенез характеризуется изменением моделей поведения зараженного муравья. Зараженные хозяева покидают свои гнезда под навесом и кормовые тропы и направляются на лесную подстилку, в область с температурой и влажностью, подходящей для роста грибков; затем они используют свои челюстичтобы прикрепиться к главной жилке на нижней стороне листа, где хозяин остается после его возможной смерти. [3] Процесс, ведущий к гибели, занимает 4–10 дней и включает репродуктивную стадию, когда плодовые тела вырастают из головы муравья, разрываясь и высвобождая споры грибка. O. unilateralis , в свою очередь, также сам подвержен грибковой инфекции, что может ограничить его воздействие на популяции муравьев, которые, как известно, опустошают колонии муравьев.
Ophiocordyceps unilateralis и родственные виды, как известно, участвуют в активном вторичном метаболизме , среди прочего, для производства веществ, действующих как антибактериальные агенты, которые защищают экосистему гриб-хозяин от дальнейшего патогенеза во время размножения грибов. Из-за этого вторичного метаболизма интерес к этим видам проявили химики, занимающиеся натуральными продуктами , с соответствующим открытием низкомолекулярных агентов (например, из семейства поликетидов ), представляющих потенциальный интерес для использования в качестве иммуномодулирующих , противоинфекционных и противораковых агентов для человека.
После многих лет исследований таксономия Ophiocordyceps unilateralis становится все более ясной.
На протяжении всей истории существовала путаница в отношении различий между родами Cordyceps и Ophiocordyceps . Было много споров о том, принадлежат ли грибы-зомби-муравьи (и другие грибы) к одному или к другому, поскольку Ophiocordyceps был выдвинут только недавно.
Род Cordyceps включает более 400 видов, исторически относимых к семейству Clavicipitaceae в порядке Hypocreales . Классификация была основана на различных морфологических характеристиках, таких как нитевидные аскоспоры и цилиндрические аски . [4] Когда Cordyceps были впервые классифицированы, не было никаких конкретных доказательств для рода Ophiocordyceps . Однако в 2007 году были проверены важные новые молекулярные данные, которые позволили им реорганизовать семейство Clavicipitaceae. Было обнаружено, что Clavicipitaceae на самом деле представляет собой три отдельных монофилетических семейства: Clavicipitaceae, Cordycipitaceae и Ophiocordycipitaceae.[4]
Новые исследования молекулярной филогенетики противоречили старой классификации и переместили все виды Cordyceps , образующие сестринскую группу с Tolypocladium , в Ophiocordycipitaceae. Грибы, способные паразитировать на муравьях, также были включены в передачу, например, Cordyceps unilateralis , который позже был переименован в Ophiocordyceps unilateralis . [5] После этого исследования несколько признаков, таких как образование темных пигментированных, жестких или гибких стром , были определены как характеристики семейства Ophiocordycipitaceae. [5]
Научное название гриба иногда записывается как Ophiocordyceps unilateralis sensu lato , что означает «в широком смысле», потому что этот вид на самом деле представляет собой комплекс многих видов внутри O. unilateralis . [6]
Поддержка этого термина становится все более важной. В 2011 г. была выдвинута гипотеза, что грибок зомби-муравьев на самом деле можно описать как комплекс видов, специфичных для хозяина, а это означает, что один вид O. unilateralis может успешно заражать и манипулировать только одним видом муравьев-хозяев. [3] Возможно, это привело к репродуктивной изоляции грибов или усилило их, что привело к видообразованию . После этого исследование, проведенное в Бразилии, определило с помощью морфологического сравнения аскоспор, процесса прорастания и бесполых морф четыре разных вида Ophiocordyceps . Впоследствии три новых вида были описаны в бразильской Амазонии, шесть в Таиланде и один в Японии.[7]
Совсем недавно, в 2018 г., было описано 15 новых видов O. unlateralis на основе классических таксономических критериев и макроморфологических данных с более глубоким акцентом на аскоспоры и бесполую морфологию. Бесполая морфология позволила различить две разные клады , в основном состоящие из видов, связанных с муравьями , которые они назвали « основной кладой O. unilateralis » и «подкладой O. kniphofioides ». [5]
Дальнейшие анализы проводились с использованием набора различных признаков. Использовались морфологические признаки, которые включали как макроморфологические признаки (например, типичная одиночная строма, возникающая из дорсальной переднеспинки хозяина, аскома (перитеций), растущая из бури), так и микроскопические признаки (например, морфология аскоспор с точки зрения размера, формы, септирование и прорастание). Кроме того, к анализу были добавлены другие признаки, такие как хозяин и местонахождение мертвой хватки. [5] Морфологическое исследование привело к 15 новым идентифицированным видам, 14 из которых были распределены в основной кладе, а один - в субкладе. Кроме того, установлено, что виды субклада O. kniphofioides специализируются на неотропическихмуравьи, тогда как виды в основной кладе специализируются на видах Camponotini . [5]
Виды в основной кладе O. unilateralis , как описано в 2018 г .: [5]
Виды в субкладе O. kniphofioides , как описано в 2018 г .: [5]
Гриб-зомби-муравей легко идентифицировать, когда его репродуктивная структура становится очевидной на его мертвом хозяине, обычно муравье-древоточце. В конце своего жизненного цикла O. unilateralis обычно образует единственную проволокообразную, но гибкую, темную пигментированную строму, которая возникает из дорсальной области переднеспинки муравья после его смерти. [8] Кроме того, на стебле, чуть ниже его кончика, можно наблюдать перитеции, несущие споры половые структуры. [4] Этот комплекс образует плодовое тело гриба.
Большинство видов в комплексе видов O. unilateralis sl имеют как половую ( телеоморфную ), так и бесполую морфу ( анаморфу ). Они различаются по своим функциям и характеристикам. Как правило, бесполые морфы, идентифицированные для Ophiocordyceps , представляют собой Hirsutella и Hymenostilbe , два рода грибов, размножающихся бесполым путем. [8]
Виды O. unilateralis демонстрируют морфологические вариации, которые, безусловно, связаны с их широким географическим ареалом от Японии до Америки. Более того, была выдвинута гипотеза, что их морфологические вариации также могут быть результатом того, что один вид гриба максимально заражает один конкретный вид муравьев-хозяев (инфекции, специфичные для хозяина). На одной и той же территории могут встречаться разные подвиды муравьев, а это значит, что для сосуществования им приходится занимать разные экологические ниши . Следовательно, грибы могли эволюционировать на уровне подвидов, чтобы максимизировать свою приспособленность . [7]
Морфологические характеристики основной клады O. unilateralis
Основная клада O. unilateralis , описанная в 2018 г., имеет отличные морфологические характеристики. Он демонстрирует единственную строму с бесполой морфой Hirsutella , которая возникает из спинной области шеи мертвого муравья и образует темно-коричневые перитеции, прикрепленные к его стеблю. [5] Эти виды также можно узнать по заражаемым ими видам-хозяевам, которые относятся только к видам Camponotini . После того, как хозяин убит грибком, он обычно фиксируется через челюсти на поверхности листьев. [5]
Морфологические характеристики субклада O. kniphofioides
Субклад O. kniphofioides , описанный в 2018 г., также имеет отличные морфологические характеристики. Его виды производят строму, которая растет сбоку от грудной клетки хозяина, которая сама по себе образует оранжевую аскому . Более того, виды в этом субкладе имеют общую бесполую морфу Hirsutella . [5] Что касается основной клады, эти виды также узнаваемы по заражаемым ими хозяевам, которые обычно являются видами неотропических муравьев. Субклад не представляет того же расширенного фенотипа со знаменитой «мертвой хваткой», которую обычно демонстрируют виды O. unlateralis. Их хозяева обычно погибают у подножия больших деревьев в амазонских тропических лесах, среди моховых ковров. [5]
В тропических лесах вид муравьев Camponotus leonardi живет в высоких пологах и имеет разветвленную сеть воздушных троп. Иногда промежутки в пологе слишком трудно пересечь, поэтому следы муравьев спускаются к лесной подстилке, где они подвергаются воздействию спор O. unilateralis . Споры прикрепляются к их экзоскелетам и в конечном итоге прорываются с помощью механического давления и ферментов. [8] Как и другие грибы, патогенные для насекомых рода Ophiocordyceps , грибок нацелен на определенный вид хозяина, Camponotus leonardi ; несмотря на это, грибок может паразитировать на других близкородственных видах муравьев с меньшей степенью манипулирования хозяином и репродуктивного успеха. [9]
Дрожжевые стадии грибка распространяются в теле муравья и, предположительно, производят соединения, влияющие на гемоцель муравья , используя эволюционную черту расширенного фенотипа для манипулирования моделями поведения, проявляемыми муравьем. [10] Инфицированный муравей испытывает нерегулярные по времени конвульсии всего тела, которые выбрасывают его из гнезда навеса на лесную подстилку. [11]
Изменения в поведении зараженных муравьев очень специфичны, что привело к популярному термину «муравьи-зомби». Поведение настроено на благо гриба с точки зрения его роста и передачи, тем самым повышая его приспособленность. Муравей взбирается по стеблю растения и использует свои челюсти с ненормальной силой, чтобы прикрепиться к жилке листа, оставляя на ней следы в форме гантелей. Муравьи обычно прикрепляются к жилке листа на высоте 26 см над лесной подстилкой, [10] на северной стороне растения, в среде с влажностью 94–95% и температурой от 20 до 30 °C (68 и 86 °F). Инфекции могут привести к гибели от 20 до 30 муравьев на квадратный метр. [12]Когда мертвых муравьев перемещают в другие места и позиции, дальнейший вегетативный рост и спороношение либо не происходят, либо приводят к образованию низкорослых и аномальных репродуктивных структур. [10] В умеренных лесах муравьи-зомби обычно прикрепляются к нижней стороне веток, а не к листьям. [13]
Поиск в базе данных окаменелостей растений выявил аналогичные следы на ископаемом листе из карьера Мессель , возраст которого составляет 48 миллионов лет. [14] [15] Как только нижние челюсти муравья прикрепляются к жилке листа, быстро наступает атрофия , разрушающая саркомерные соединения в мышечных волокнах и редуцирующая митохондрии и саркоплазматический ретикуляр . Муравей больше не может контролировать мышцы нижней челюсти и остается неподвижным, висящим вверх ногами на листе. Эта черта тризма широко известна как мертвая хватка и имеет важное значение в жизненном цикле грибка. [11]Исследование, проведенное в Таиланде, показало, что существует синхронизация этого управляемого укуса в солнечный полдень. [13]
Затем грибок убивает муравья и продолжает расти, поскольку его гифы проникают в более мягкие ткани и структурно укрепляют экзоскелет муравья. [9] Затем из муравья вырастает больше мицелия , надежно прикрепляя его к растительному субстрату и выделяя противомикробные препараты для предотвращения конкуренции. [9] Когда гриб готов к размножению, его плодовые тела вырастают из головы муравья и разрываются, высвобождая споры. Этот процесс занимает 4–10 дней. [9] Мертвых муравьев можно найти на территориях, называемых «кладбищами», где очень много мертвых муравьев, ранее зараженных тем же грибком. [16]
Термин «муравьи-зомби» использовался в популярных СМИ, а также в научных статьях, но также был описан как «броский, но вводящий в заблуждение». [17] [18]
Жизненный цикл O. unilateralis включает и зависит от инфекции и манипуляций муравья-древоточца, главным образом C. leonardi . [3] Поведенческие манипуляции муравья, давшие начало названию «зомби-муравей», представляют собой расширенный фенотип грибка. Сначала он влияет на поведение муравья через конвульсии, которые заставляют его падать из гнезда с высоким пологом на лесную подстилку. [11] За этим следует грибок, контролирующий лазание муравья и захват его челюсти (и последующую смерть) на листе примерно в 25 сантиметрах над землей, что считается оптимальной высотой для роста и распространения грибковых спор. . [11]
На протяжении всего жизненного цикла уникальные задачи должны решаться столь же уникальной метаболической активностью. Грибковый патоген должен надежно прикрепиться к экзоскелету членистоногого и проникнуть в него, избегая или подавляя защитные силы хозяина, а затем контролировать поведение хозяина, прежде чем убить его; и, наконец, он должен защищать тушу от нападения микробов и падальщиков. [8]
Поведенческие манипуляции муравья были бы невозможны без присутствия огромных популяций грибковых клеток рядом с мозгом хозяина [13] и внутри мышц [19] , поскольку они приводят к секреции различных метаболитов, которые, как известно, имеют важные поведенческие последствия. [20] Во время инфекции паразит сталкивается с множеством сред, таких как различные ткани хозяина или иммунный ответ . [20] Исследования показали, что O. unilateralis реагирует гетерогенно, выделяя различные метаболиты в зависимости от ткани хозяина, с которой он сталкивается, и от того, живы они или мертвы. [19]Идентификация этих природных продуктов важна для понимания того, какие аспекты муравьев находятся под контролем и, следовательно, как O. unlateralis манипулирует муравьями.
Первый шаг , который O. unilateralis должен преодолеть для успешного заражения, - это прикрепиться к кутикуле муравья, а затем проникнуть в нее. Для этого гифа гриба прокалывает экзоскелет с помощью таких ферментов, как хитиназа , липаза и протеаза , в сочетании с механическим давлением. [8]
После того, как грибок попадает в муравья, он размножается, и грибковые клетки обнаруживаются рядом с мозгом хозяина. Как только популяция достигает достаточного размера, грибок выделяет соединения и захватывает центральную нервную систему (ЦНС), что позволяет ему манипулировать муравьем, чтобы добраться до лесной подстилки и взобраться по растительности. [13]
Два соединения-кандидата, сфингозин и гуанидиномасляная кислота (GBA), были идентифицированы как ответственные за манипуляции с мозгом хозяина. Известно, что оба соединения участвуют в различных неврологических расстройствах. Однако необходимы дополнительные исследования, чтобы определить, взаимодействуют ли другие метаболиты грибов с мозгом хозяина, вызывая более высокие уровни сфингозина и GBA. [13]
Некоторые исследования выявили другое соединение, гипоксантин , присутствующее в высоких внеклеточных концентрациях. Гипоксантин оказывает пагубное воздействие на нервные ткани коры головного мозга, что в контексте муравьев-зомби может указывать на то, что грибок может изменять двигательные нейроны муравья, что, следовательно, влияет на его поведение. [19]
Знаменитая «мертвая хватка», которую демонстрируют муравьи, также является результатом манипуляций, вызванных грибком. Это поведение заключается в том, что зараженный муравей сцепляет свои нижние челюсти (то есть кусает) с листом так сильно, что муравей не может упасть, поскольку он умирает, повиснув вниз головой, что, следовательно, обеспечивает правильный рост плодового тела гриба. [20]
Возможно, это результат атрофии нижнечелюстных мышц муравья, вызванной секрецией грибковых соединений. Во многих исследованиях популяции грибковых клеток были обнаружены в атрофированных мышечных тканях нижней челюсти. Среди исследователей распространена гипотеза о том, что грибковые клетки проникают между мышечными волокнами, а затем выделяют химические вещества, вызывающие атрофию мышц. [19] У инфицированных муравьев было выявлено значительное снижение концентрации лейцина и числа митохондрий. Дефицит лейцина приводит к предотвращению регенерации мышц, поскольку эта аминокислота является питательным регулятором синтеза мышечного белка. Уменьшение митохондрий в конечном итоге приводит к снижению уровня энергии и кальция из-за недостатка АТФ .и саркоплазматический ретикулум, который обеспечивает кальций для связывания актина и миозина , что необходимо для мышечных клеток. [19]
Необходимы более глубокие исследования для идентификации других грибковых соединений, вызывающих атрофию нижнечелюстных мышц, и для понимания их точного воздействия на муравья.
Натуральные продукты специфичны для хозяина
Было обнаружено, что воздействие O. unilateralis на хозяина варьируется в зависимости от вида хозяина. Виды муравьев, которые обычно обнаруживаются инфицированными в природе, демонстрируют управляемое поведение, в то время как виды, которые обычно не инфицированы, погибают от инфекции, но их поведение не изменяется. Вероятно, это связано с гетерогенной природой гриба, который выделяет разные метаболиты в зависимости от вида хозяина. [13]
Многие исследования описывают распространение Ophiocordyceps unilateralis как пантропическое , поскольку он встречается в основном в экосистемах тропических лесов . [6] Тем не менее, есть некоторые сообщения о грибках-зомби-муравьях в экосистемах с теплым умеренным климатом. [13]
Его распространение включает влажные тропические леса Бразилии, Австралии и Таиланда, а также леса умеренного пояса Южной Каролины, Флориды и Японии. [5]
Когда муравьи, инфицированные O. unilateralis , умирают, они в основном располагаются в регионах с высокой плотностью муравьев, с которыми ранее манипулировали и убивали. [16] Эти области называются «кладбищами» и могут быть от 20 до 30 метров в диапазоне [21] (с локальной плотностью мертвых муравьев, возможно, превышающей 25 квадратных метров). [11]
Плотность мертвых муравьев на этих кладбищах может варьироваться в зависимости от климатических условий. Это означает, что условия окружающей среды, такие как влажность и температура, могут влиять на воздействие O.unilateralis на популяцию хозяина. [21] На самом деле, исследования описывают сезонные закономерности плотности ранее инфицированных мертвых муравьев, с увеличением в сезон дождей и уменьшением в сухой сезон. [3] Считается, что обильные осадки в начале и конце сезона дождей стимулируют развитие грибков, [3] что приводит к высвобождению большего количества спор и, в конечном итоге, к заражению и гибели большего числа людей.
Ophiocordyceps известны в фармацевтическом мире как важная группа с медицинской точки зрения. [7] Грибы O. unilateralis продуцируют различные известные вторичные метаболиты , а также несколько структурно не охарактеризованных веществ. Сообщается, что эти натуральные продукты исследуются как потенциальные ведущие в поисках иммуномодулирующих, противоопухолевых , гипогликемических и гипохолестеринемических мишеней. [22]
У видов Ophiocordyceps внутри японских цикад Ophiocordyceps заменяет симбиотические бактерии внутри цикад, чтобы помочь хозяину перерабатывать сок в качестве питательных веществ, в отличие от других родственных видов, таких как Ophiocordyceps sinensis , который является традиционным средством для повышения иммунитета и лечения рака на тибетском и китайском языках. культура. [1]
Производные нафтохинона являются примером вторичного метаболита с важным фармацевтическим потенциалом, продуцируемого O. unilateralis . Шесть известных производных нафтохинона были выделены из O. unilateralis , а именно эритростоминон, дезоксиэритростоминон, 4 - O -метилэритростоминон, эпиэритростоминол, дезоксиэритростоминол и 3,5,8-тригидрокси-6-метокси-2-(5-оксогекса-1, 3-диенил)-1,4-нафтохинон, которые показали активность в исследованиях in vitro, связанных с открытием противомалярийных препаратов . [23] [24] Помимо противомалярийной активности, все шесть вторичных метаболитов обладают противораковой и антибактериальной активностью.[25]
Кроме того, было изучено использование красных нафтохиноновых пигментов, продуцируемых O. unilateralis , в качестве красителя для пищевых, косметических и фармацевтических производственных процессов. [26] На самом деле производные нафтохинона, продуцируемые грибком, имеют красный цвет в кислой среде и фиолетовый цвет в щелочной среде. Эти пигменты устойчивы к кислотным / щелочным условиям и свету и не являются цитотоксичными , что делает их применимыми для пищевых красителей и в качестве красителей для других материалов. Эти свойства также делают его главным кандидатом для противотуберкулезного тестирования у пациентов с вторичным туберкулезом за счет улучшения симптомов и повышения иммунитета в сочетании с химиотерапевтическими препаратами .. [27] [28]
Исследование, проведенное в 2009 г., показало, что O. unlateralis также продуцирует поликетиды. Эти вторичные метаболиты использовались в антибиотиках, таких как патулин , лекарствах от холестерина, таких как компактин , и противогрибковых препаратах. Также сообщалось, что поликетиды обладают другими терапевтическими эффектами, такими как противоопухолевое, антиоксидантное и омолаживающее действие. [29]
O. unilateralis страдает от неидентифицированного грибкового гиперпаразита , о котором в непрофессиональной прессе сообщается как о «противозомби-грибковом грибке», в результате чего жизнеспособными остаются только 6–7% спорангиев , что ограничивает ущерб, наносимый O. unilateralis колониям муравьев. Гиперпаразит приближается, чтобы атаковать O. unilateralis , когда стебель гриба выходит из тела муравья, что может помешать стеблю выпустить споры. [30] [31]
Кладбища мертвых муравьев многочисленны и разбросаны по окрестностям колонии. Хотя O. unilateralis очень вирулентна, только около 6,5% всех плодовых тел являются жизнеспособными производителями спор. Это вызвано ослаблением грибка гиперпаразитом, что может ограничивать жизнеспособность инфекционных спор. Муравьи также ухаживают друг за другом, чтобы бороться с микроскопическими организмами, которые потенциально могут нанести вред колонии. Дополнительные грибы также оказывают благотворную помощь колонии. [31]
В динамике «хозяин-паразит» и хозяин, и паразит находятся под селективным давлением: паразит эволюционирует, чтобы усилить свою передачу, тогда как хозяин эволюционирует, чтобы избежать и/или противостоять заражению паразитом.
Некоторые паразиты эволюционировали, чтобы манипулировать поведением своего хозяина, чтобы увеличить их передачу неинфицированным восприимчивым людям, тем самым повышая их приспособленность. [21] Это манипулирование хозяином называется «расширенным фенотипом» паразита и является формой адаптации. Манипуляции с муравьями-хозяевами с помощью O. unilateralis представляют собой один из наиболее известных примеров расширенных фенотипов. [11]
Расширенный фенотип O. unilateralis обычно изображает инфицированного муравья, покидающего свое гнездо под пологом и свой обычный путь кормления, чтобы добраться до лесной подстилки, а затем подняться на 25 см над уровнем земли. Эта высота считается оптимальной для роста грибов из-за уровня влажности и температуры. За этим следует «мертвая хватка» инфицированного муравья, как только его обнаруживают в условиях, которые считаются оптимальными для посмертного развития грибков. Это приводит к тому, что грибок продолжает свой рост и высвобождает грибковые споры на лесную подстилку. [20] Затем с этими спорами столкнутся муравьи, которым, когда воздушный путь поиска пищи невозможен, приходится время от времени спускаться на уровень земли. [21] Таким образом, O. unilateralisконтролирует поведение муравья, и эта манипуляция представляет собой адаптацию гриба, когда естественный отбор воздействует на его гены , повышая приспособленность гриба. [20]
В некоторых исследованиях была предложена теория, в соответствии с которой O. unilateralis имеет еще одну возможную форму приспособления, обеспечивающую его повторное размножение. Это будет иметь решающее значение для видов O. unilateralis sl , поскольку они могут производить и выделять в воздух прозрачные и тонкостенные споры, чувствительные к условиям окружающей среды, таким как УФ-излучение и сухость. [31]
Фактически, исследования показывают, что короткая жизнеспособность грибковых спор приводит к необходимости соматических инвестиций (рост / выживание) паразита, чтобы поддерживать рост плодового тела гриба на его хозяине, тем самым обеспечивая последовательное размножение. Для этого O. unilateralis укрепляет труп муравья, чтобы предотвратить его разложение, что, следовательно, обеспечивает рост плодового тела. Поэтому грибок-зомби-муравей приспосабливается к непродолжительной жизнеспособности своих спор, увеличивая их производство с помощью мертвого муравья. [31]
Основные хозяева O. unilateralis развили адаптивное поведение, способное ограничивать частоту контактов между неинфицированными восприимчивыми хозяевами и инфицированными хозяевами, тем самым снижая риск передачи.
У основных хозяев O.unilateralis развились эффективные поведенческие формы социального иммунитета. На самом деле муравьи очищают экзоскелеты друг друга, чтобы уменьшить присутствие спор, прикрепленных к их кутикуле. [11] Кроме того, муравьи могут чувствовать, что член колонии инфицирован, в результате чего здоровые муравьи уносят инфицированного O. unilateralis человека далеко от колонии, чтобы избежать воздействия грибковых спор. Кроме того, есть отчеты, свидетельствующие о том, что большинство рабочих муравьев остаются в пределах границ гнезда; следовательно, риску заражения подвергаются только собиратели. [31]
Более того, один из основных хозяев гриба, Camponotus leonardi , представил доказательства того, что муравьи-хозяева избегают лесной подстилки в качестве метода защиты. [21] В районах, где присутствует O. unilateralis , C. leonardiстроит свои гнезда высоко в кроне деревьев и имеет широкую сеть тропинок. Эти тропы иногда спускаются на уровень земли, где происходят инфекции и кладбища, из-за щелей в пологе, которые муравьям слишком трудно пересечь. Когда тропы спускаются к лесной подстилке, их длина составляет всего три-пять метров, прежде чем они снова уходят в полог. Это свидетельствует об избегании зон заражения муравьями. Кроме того, есть больше доказательств того, что этот метод защиты является адаптивным, поскольку он не наблюдается в нетронутых лесах, где нет грибка зомби-муравья. [21]