Паразиты, изменяющие поведение, - это паразиты с двумя или более хозяевами, способные вызывать изменения в поведении одного из своих хозяев для усиления их передачи , иногда напрямую влияя на механизмы принятия решений и контроля поведения хозяев. Они делают это, делая промежуточного хозяина , на котором они могут размножаться бесполым путем, с большей вероятностью будет съеден хищником на более высоком трофическом уровне [1] [2], который становится окончательным хозяином, в котором паразит размножается половым путем; поэтому этот механизм иногда называют усилением трофики паразитов [3] илипаразит усиливает трофическую передачу . [4] Примеры можно найти у бактерий , простейших , вирусов и животных . Паразиты также могут изменять поведение хозяина, чтобы повысить защиту паразитов или их потомства. Для обозначения таких механизмов используется термин телохранительские манипуляции . [5]
Среди поведенческих изменений, вызываемых паразитами, - невнимательность, из-за которой их хозяева становятся легкой добычей. [6] [4] Простейшие Toxoplasma gondii , например, заражают мелких грызунов и заставляют их проявлять беспечность и даже привлекать их к запаху кошачьей мочи, что увеличивает их риск нападения хищников и вероятность заражения паразитом. заражения кошки, ее окончательного хозяина .
Паразиты могут изменять поведение хозяина, заражая центральную нервную систему хозяина или изменяя его нейрохимическую коммуникацию, что изучается в нейропаразитологии. [7]
Изменение поведения
Типы
Манипуляции с паразитами могут быть как прямыми, так и косвенными . Непрямая манипуляция - наиболее частый метод, используемый изменяющими поведение паразитами [8], тогда как прямой подход встречается гораздо реже. Прямая манипуляция - это когда паразит сам воздействует на хозяина и вызывает поведенческую реакцию, например, путем создания нейроактивных соединений, которые стимулируют ответ в центральной нервной системе (ЦНС) хозяина. Этот метод в основном практикуется паразитами, проживающими в ЦНС. [9] Воздействовать на нервную систему хозяина сложно, и манипуляции включают запуск иммунных каскадов в хозяине. [10] Однако определить причинный фактор сложно, особенно если изменение поведения является результатом прямой манипуляции со стороны паразита или косвенной реакцией иммунной системы хозяина . [9] Прямой подход к поведенческой манипуляции часто очень дорогостоящий для паразита, [9] что приводит к компромиссу между преимуществами манипуляции (например, повышение приспособленности) и затрачиваемой на это энергией. Более распространенный подход к паразитам - это косвенное стимулирование поведенческих реакций путем взаимодействия с иммунной системой хозяина [8] для создания необходимых нейроактивных соединений, чтобы вызвать желаемый поведенческий ответ. [9] Паразиты также могут косвенно влиять на поведение своих хозяев, нарушая их метаболизм , развитие или иммунитет. [9] Паразитические кастраторы радикально изменяют метаболизм и репродуктивную функцию своего хозяина, иногда выделяя гормоны кастрации, изменяя их поведение и физиологию в пользу паразита. [11]
Паразиты могут изменять поведение хозяев, увеличивая вероятность их передачи (например, когда хозяин попадает в организм хищника); привести к высвобождению паразита в соответствующих местах (например, путем изменения предпочтений хозяина в отношении среды обитания); [12] увеличивают выживаемость паразитов или повышают вероятность заражения хозяина большим количеством паразитов.
По вирусам
Бешенство заставляет хозяина проявлять агрессию и склонность кусать других. Это наряду с повышенным слюноотделением, которое является переносчиком вируса, увеличивает шансы его распространения на новых хозяев. В то же время водобоязнь (боязнь воды) [13] не позволяет хозяину пить, в результате чего зараженная вирусом слюна смывается в желудок, делая его недоступным для инфекции при укусе.
Вирусы из семейства Baculoviridae вызывают у своих хозяев изменения как пищевого поведения, так и выбора окружающей среды. Они заражают гусениц моли и бабочек, которые через некоторое время после заражения начинают беспрерывно есть, обеспечивая питательными веществами для размножения вируса . Когда вирионы (вирусные «единицы») готовы покинуть хозяина, гусеница поднимается все выше и выше, пока ее клетки не будут вынуждены выделять ферменты, которые «растворяют животное в слизь», осыпая скопления ткани и вирусного материала для проглатывания. будущими хозяевами. [14]
Простейшими
Простейшее Toxoplasma gondii заражает животных из семейства Felidae (его окончательный хозяин ), и его ооцисты выделяются с фекалиями хозяина. Когда грызун поедает фекалии, он заражается паразитом (становясь его промежуточным хозяином ). Впоследствии грызун становится более экстравертированным и менее боязливым по отношению к кошкам , что увеличивает его шанс стать жертвой хищников и шанс паразита завершить свой жизненный цикл. [15] Есть некоторые свидетельства того, что T. gondii , заражая людей , изменяет их поведение аналогично грызунам; это также было связано со случаями шизофрении . [16] Другие паразиты, которые увеличивают риск нападения своего хозяина, включают Euhaplorchis californiensis , Dicrocoelium dendriticum , [17] Myrmeconema neotropicum [18] и Diplostomum pseudospathaceum .
Малярии паразит Plasmodium фальципарум , переносится gambiae Anopheles комаров, изменяет привлекательность своего хозяина к источникам нектара с целью увеличения его потребления сахара и повысить шансы паразита на выживание. [19] Он также снижает влечение хозяина к человеческой крови во время беременности, [14] только для того, чтобы усилить его, когда кровь готова к передаче человеческому хозяину. [14] [20]
Гельминтами
Неосторожность хозяина увеличивает риск того, что он будет съеден хищником, не являющимся хозяином, что нарушит жизненный цикл паразита. Некоторые паразиты манипулируют своим промежуточным хозяином, чтобы снизить этот риск. Например, паразитическая трематода Microphallus sp. В качестве промежуточного хозяина использует улитку Potamopyrgus antipodarum . Паразит манипулирует пищевым поведением улитки, чтобы увеличить вероятность того, что на нее охотятся окончательные хозяева паразита ( водоплавающие птицы ). Инфицированная улитка добывает корм на верхней стороне скал в тот период дня, когда водоплавающие птицы питаются наиболее интенсивно. В остальное время улитки добывают корм на дне камней, чтобы снизить риск быть съеденными рыбами (не являющимися хозяевами паразитических трематод). [21]
Ланцетный печеночный сосальщик ( Dicrocoelium dendriticum ) - паразитическая трематода со сложным жизненным циклом. Во взрослом состоянии он встречается в печени своего окончательного хозяина ( жвачных животных ), где и воспроизводится. Яйца паразита передаются с фекалиями хозяина, которые затем съедаются наземной улиткой (первым промежуточным хозяином). Трематод перерастает в ювенильную стадию улитки, которая, пытаясь защитить себя, выделяет паразитов в виде «шариков слизи». Затем «шары слизи» поедаются муравьями (вторыми промежуточными хозяевами). Сосальщик заставляет муравья подняться на верхушку травы, где у них больше шансов быть съеденными пасущимися жвачими животными. [17]
Паразитическая нематода Myrmeconema neotropicum заражает промежуточного муравья-хозяина Cephalotes atratus . Затем нематода вызывает морфологическое изменение муравья, которое меняет цвет брюшка с черного на красный, делая его похожим на плод. Этот цветовой переход делает муравья восприимчивым к хищничеству плодоядных птиц, которые выступают в качестве окончательных хозяев паразита. Яйца паразитов откладываются в фекалиях птиц и поедаются муравьями, завершая цикл. [18]
Сверчки, зараженные конскими волосатыми червями, проявляют стремление к свету и повышенную скорость ходьбы, что приводит их к открытым пространствам и водоемам (поверхность которых отражает лунный свет); сверчки в конечном итоге найдут и войдут в водоем, где червь вылезет из брюшка сверчка и уплывет. В то время как сверчки часто тонут в процессе, те, кто выживает, частично восстанавливаются и возвращаются к нормальной деятельности всего за 20 часов. [22]
Трематода Leucochloridium paradoxum созревает внутри улиток рода Succinea . Готовясь переключиться на своего окончательного хозяина, птицу, паразит перемещается к глазным стеблям своего хозяина и начинает пульсировать, привлекая птиц своим поразительным сходством с личинкой насекомого. [23] Это также влияет на то, что улитка, обычно ведущая ночной образ жизни, вылезает на открытое пространство в течение дня, что увеличивает вероятность быть съеденной птицей. [24]
Schistocephalus solidus - паразитический ленточный червь с тремя разными хозяевами, двумя промежуточными и одним окончательным. Во взрослом состоянии ленточный червь обитает в кишечнике рыбоядных птиц, где они размножаются и выделяют яйца через птичьи фекалии. Из яиц вылупляются свободно плавающие личинки, которые, в свою очередь, поедаются веслоногими моллюсками (первым промежуточным хозяином). Паразит растет и развивается у ракообразных до стадии, которая может заразить второго промежуточного хозяина, трехиглой колюшки ( Gasterosteus aculeatus ). [25] Окончательный хозяин паразита, птица, затем съедает зараженную трехиглую колючку, и цикл завершается. Было замечено, что S. solidus изменяет поведение рыбы таким образом, что препятствует ее реакции бегства при столкновении с хищной птицей. [26] Эти поведенческие манипуляции, вызванные паразитами, эффективно увеличивают вероятность того, что они будут съедены его окончательной птицей-хозяином. Также было замечено, что паразит не вызывает это поведение до тех пор, пока не достигнет развитой стадии, которая может выжить у птицы-хозяина [26] и, следовательно, эффективно снизить уровень собственной смертности из-за преждевременной передачи.
Насекомыми
Изумруд таракан оса ( Ampulex сотргезза ) parasitises своего хозяина, американский таракан ( Periplaneta Americana ) в качестве источника пищи и для ее выращивания личинок. Оса ужалит таракана дважды: сначала в грудной ганглий , парализуя его передние лапы и позволяя осе нанести второй, более сложный укус прямо в мозг таракана; [27] это второе укус заставляет таракана чрезмерно ухаживать за ним, прежде чем он впадает в состояние гипокинезии - «... летаргии, характеризующейся отсутствием спонтанных движений или реакции на внешние раздражители». [28] Затем оса затягивает бездействующего таракана в свою нору, где кладет яйцо на брюшко и закапывает его, чтобы растущая личинка могла питаться. Содержание таракана в гипокинетическом состоянии на этом этапе, а не просто его убийство, позволяет ему дольше оставаться «свежим», чтобы личинка могла питаться. [29] Взрослая оса появляется через 6 недель, не оставляя после себя ничего, кроме пустой тараканьей «скорлупы». [28]
Паразитическая оса Hymenoepimecis argyraphaga выращивает личинок на пауках вида Leucauge argyra . Незадолго до того, как убить своего хозяина, личинка вводит ему химическое вещество, которое изменяет ее поведение [30], заставляя его сплетать прочную, похожую на кокон структуру. Затем личинка убивает паука и входит в кокон для окукливания . [31] Точно так же личинки паразитической осы Reclinervellus nielseni прикрепляются к пауку Cyclosa argenteoalba и таким же образом изменяют свое поведение при построении паутины. Это управляемое поведение длилось дольше и тем заметнее, чем дольше личинки прикреплялись к паукам. [32]
Оса Dinocampus coccinellae является одновременно endoparasite и эктопаразитов из божьих коровок . Оса вводит яйцо в брюшко жука, где личинка питается его гемолимфой . Когда личинка вырастает и готова окукливаться, она покидает своего хозяина, который остается неподвижным, и плетет кокон на своей нижней стороне, где она окукливается. При приближении хищника жук подергивал конечностями, отпугивая хищника. Такое использование хозяина в качестве защиты было названо манипуляцией телохранителями. [33] [34] Точно так же некоторые паразитические осы побуждают своих пауков-хозяев строить более прочные сети для защиты растущих паразитов. [35]
Strepsiptera из семейства Myrmecolacidae может заставлять своего муравья-хозяина задерживаться на кончиках листьев травы, увеличивая шанс быть обнаруженным самцами паразита (в случае самок) и помещая их в удобное положение для появления самцов (в случае самцов). ). [36] Аналогичное, но гораздо более сложное поведение демонстрируют муравьи, инфицированные грибком Ophiocordyceps unateralis : нерегулярные судороги тела заставляют муравья упасть на лесную подстилку [37], откуда он взбирается на растение до определенного уровня. высота [38] перед тем, как захватить челюсти в жилку одного из своих листьев, что соответствует определенным критериям направления, температуры и влажности. Через несколько дней плодовое тело гриба вырастает из головы муравья и разрывается, высвобождая споры гриба. [39]
Несколько видов мух семейства Phoridae паразитируют на огненных муравьях . Муха вводит яйцо в грудную клетку муравья; После вылупления личинка мигрирует в голову муравья, где питается его гемолимфой , мышечной и нервной тканью. В этот период некоторые личинки направляют муравья на расстояние до 50 метров от гнезда к влажному, покрытому листвой месту, где они могут безопасно вылупиться. [40] [41] В конце концов личинка полностью пожирает мозг муравья, который часто отваливается (отсюда и прозвище вида: «обезглавливая муха»). [42] Затем личинка окукливается в пустой головной капсуле и через две недели становится взрослой мухой. [43]
Ракообразными
Члены отряда Rhizocephala, такие как S. carcini, изменяют гормональный баланс самцов-хозяев, чтобы стимулировать воспитательное поведение, подобное тому, которое наблюдается у самок. Паразит обычно всю свою жизнь проводит внутри хозяина; однако, если он будет удален от хозяина в лабораторных условиях, у хозяев-самцов впоследствии вырастут частичные или полные женские гонады . [44]
Эволюционная перспектива
Добавление промежуточных хостов
Для возникновения сложных жизненных циклов у паразитов добавление промежуточных видов хозяев должно быть полезным, например, привести к более высокой приспособленности . [45] [46] Вероятно, что большинство паразитов со сложными жизненными циклами произошли от простых жизненных циклов. [47] Переход от простого к сложному жизненному циклу был проанализирован теоретически, и было показано, что паразитам, передаваемым трофически, может способствовать добавление промежуточной жертвы-хозяина, если плотность популяции промежуточного хозяина выше, чем у промежуточного хозяина. окончательный хозяин. [47] Дополнительными факторами, которые катализируют этот перенос, являются высокий уровень хищничества и низкий уровень естественной смертности промежуточного хозяина. [47]
Паразиты с одним видом хозяина сталкиваются с проблемой неспособности выжить на более высоких трофических уровнях и, следовательно, умирать вместе со своим хозяином-жертвой. Развитие сложных жизненных циклов, скорее всего, является адаптацией паразита к выживанию в хищнике. [4] Развитие паразита повышенной трофической передачи является дальнейшей адаптацией по отношению к сложному жизненному циклу, когда паразит увеличивает свою передачу окончательному хозяину, манипулируя своим промежуточным хозяином. [45]
Эволюция индуцированного поведения
Гипотеза адаптивной манипуляции утверждает, что определенные поведенческие изменения, вызванные у хозяина, могут использоваться паразитами для повышения их приспособленности . Согласно этой гипотезе, индуцированное поведение является результатом естественного отбора, воздействующего на расширенный фенотип паразита (в данном случае на поведение его хозяина ). Многие виды поведения, вызываемые облигатными паразитами для завершения их жизненного цикла, являются примерами адаптивных манипуляций из-за их четкой связи с приспособленностью к паразитам. Например, данные показали, что заражение паразитическим червем Pomphorhynchus laevis приводит к изменению дрейфующего поведения его промежуточного хозяина , амфиподы Gammarus pulex ; это измененное поведение увеличивает риск хищничества своего хозяина рыбы , которые являются P. Laevis ' s окончательными хозяевами. Таким образом, индуцированное изменение поведения хозяина приводит к увеличению успеха паразита в завершении своего жизненного цикла. [48] В целом, служит ли конкретное изменение поведения адаптивной цели для паразита, хозяина или обоих, зависит от всей «системы паразит-хозяин»: [49] Жизненный цикл патогена, его вирулентность и иммунный ответ хозяина. [49]
И наоборот, эволюционировавшее поведение хозяина может быть результатом адаптации к паразитизму. [50]
Механизмы
Способ, которым паразиты вызывают изменения поведения у хозяев, сравнивают с тем, как нейробиолог может произвести аналогичные изменения в лаборатории. [51] Ученый может стимулировать определенный путь , чтобы вызвать определенное поведение, например, повышение аппетита или снижение тревожности; паразиты также вызывают определенные изменения поведения у своих хозяев, но вместо того, чтобы стимулировать определенные неврологические пути, они, по-видимому, нацелены на более широкие области центральной нервной системы . Хотя непосредственные механизмы, лежащие в основе этого широкого нацеливания, не были полностью охарактеризованы, были идентифицированы два механизма, используемые паразитами для изменения поведения позвоночных- хозяев: инфекция центральной нервной системы и изменение нейрохимической коммуникации. [49]
Инфекция центральной нервной системы
Некоторые паразиты изменяют поведение хозяина, заражая нейроны его центральной нервной системы. Центральная нервная система хозяина реагирует на паразита так же, как и на любую другую инфекцию . Признаки такой реакции включают местное воспаление и выброс химических веществ, таких как цитокины . Сам иммунный ответ отвечает за индуцированные изменения поведения во многих случаях паразитарной инфекции. Паразиты, которые, как известно, вызывают изменения поведения из-за воспаления центральной нервной системы у своих хозяев, включают Toxoplasma gondii у крыс, Trypanosoma cruzi у мышей и Plasmodium mexicanum у мексиканской ящерицы. [49]
В то время как некоторые паразиты используют типичные иммунные ответы своих хозяев, другие, похоже, изменяют сам иммунный ответ. Например, типичный иммунный ответ у грызунов характеризуется повышенной тревожностью. [52] Заражение токсоплазма ингибирует эту реакцию, увеличивая риск хищничества Т. гондий ' ы последующих хостов. Исследования показывают, что подавленная тревожная реакция может быть результатом иммунологического повреждения лимбической системы . [51]
Измененная нейрохимическая коммуникация
Паразиты, которые вызывают изменения в поведении своих хозяев, часто используют регуляцию социального поведения в мозге. [49] Социальное поведение регулируется нейротрансмиттерами , такими как дофамин и серотонин , в эмоциональных центрах мозга - в первую очередь в миндалине и гипоталамусе , и хотя паразиты могут быть способны стимулировать определенные нейрохимические пути, чтобы вызвать изменения поведения, данные свидетельствуют о том, что они изменяют нейрохимическую коммуникацию посредством широкого, а не конкретного нацеливания. [51] Например, Toxoplasma gondii прикрепляется к гипоталамусу, а не нацеливается на конкретный клеточный путь; такое широкое нацеливание приводит к повсеместному увеличению уровня дофамина в организме хозяина, что, в свою очередь, может объяснить потерю отвращения к запаху кошки. [53] В некоторых случаях считается , что T. gondii вызывает повышение уровня дофамина, секретируя другое соединение, L-Dopa , которое может вызвать повышение уровня дофамина, хотя конкретных доказательств этого механизма еще не было. [53] Это повышение уровня дофамина вызывает потерю отвращения к кошачьему запаху у крыс, увеличивая риск хищничества кошек, T. гондий ' s окончательного хозяина. [53] Механические детали, лежащие в основе повышения уровня дофамина, и то, как это влияет на изменение поведения крыс, остаются неуловимыми. [51]
Изумруд таракан осы поведение изменяет через инъекцию яда непосредственно в мозг хозяина, вызывая гипокинезию . [27] [49] Это достигается за счет снижения активности дофамина и октопамина, что влияет на передачу интернейронов, участвующих в реакции бегства; [28] поэтому, хотя схема мозга хозяина, отвечающая за управление движением, все еще функционирует - и действительно, когда ее тянет оса, нервная система находится в подавленном состоянии. Иными словами: токсин осы влияет не на способность хозяина двигаться, а на его мотивацию к этому.
Первоначальная функция таких секреций могла заключаться в подавлении иммунной системы хозяина, как описано выше. Трематода Schistosoma mansoni выделяет опиоидные пептиды в кровоток хозяина, влияя как на его иммунный ответ, так и на нервную функцию. [54] Другие источники предполагают возможное происхождение молекулярной мимикрии . [55]
Прочие механизмы
Мермитидные нематоды заражают членистоногих , проживая в их гемоцеле (полость кровообращения) и манипулируя их осмоляльностью гемолимфы, чтобы вызвать поведение, связанное с поиском воды . Способы, которыми они это делают, неизвестны. [56]
Рекомендации
- ^ Сеппала, О .; Valtonen, E .; Бенеш, Д. (2008). «Манипуляции хозяином со стороны паразитов в мире тупиковых хищников: адаптация для усиления передачи?» . Труды Королевского общества B: биологические науки . 275 (1643): 1611–1615. DOI : 10.1098 / rspb.2008.0152 . PMC 2602814 . PMID 18430644 .
- ^ Luong, L .; Grear, D .; Хадсон, П. (2014). «Манипулирование динамикой ресурсов хозяина влияет на передачу трофических паразитов». Международный журнал паразитологии . 44 (10): 737–742. DOI : 10.1016 / j.ijpara.2014.05.004 . PMID 24929136 .
- ^ Mouritsen, K .; Пулин, Р. (2003). «Вызванная паразитами трофическая помощь, используемая хищником, не являющимся хозяином: кошмар манипулятора» (PDF) . Международный журнал паразитологии . 33 (10): 1043–1050. DOI : 10.1016 / s0020-7519 (03) 00178-4 . PMID 13129526 .
- ^ а б в Лафферти, К.Д. (1999). «Эволюция трофической передачи». Паразитология сегодня . 15 (3): 111–115. DOI : 10.1016 / s0169-4758 (99) 01397-6 . PMID 10322324 .
- ^ Мор, Фанни; Бродер, Жак; Друа, Анаис; Дойон, Хосе; Томас, Фредерик (2013). «Манипуляции телохранителями в контексте мультихищников: разные процессы, тот же эффект». Поведенческие процессы . 99 : 81–86. DOI : 10.1016 / j.beproc.2013.06.003 . PMID 23791577 . S2CID 13154407 .
- ^ Мур, Дж. (2002). Паразиты и поведение животных. Оксфорд: Издательство Оксфордского университета.
- ^ Либерзат, Фредерик (1 мая 2018 г.). «Контроль над разумом: как паразиты манипулируют когнитивными функциями своих насекомых-хозяев» . Границы в психологии . 9 : 572. DOI : 10.3389 / fpsyg.2018.00572 . PMC 5938628 . PMID 29765342 .
- ^ а б Адамо, S (2002). «Модуляция модуляторов: паразиты, нейромодуляторы и изменение поведения хозяина». Мозг, поведение и эволюция . 60 (6): 370–377. DOI : 10.1159 / 000067790 . PMID 12563169 . S2CID 8702062 .
- ^ а б в г д Thomas, F .; Adamo, S .; Мур, Дж. (2005). «Паразитарные манипуляции: где мы и куда нам идти?». Поведенческие процессы . 68 (3): 185–199. DOI : 10.1016 / j.beproc.2004.06.010 . PMID 15792688 . S2CID 599951 .
- ^ Томонага, К. (2004). «Вирус-индуцированные нейроповеденческие расстройства: механизмы и последствия» . Тенденции в молекулярной медицине . 10 (2): 71–77. DOI : 10.1016 / j.molmed.2003.12.001 . PMC 7128097 . PMID 15102360 .
- ^ Пулен, Роберт (1997). Эволюционная экология паразитов - от людей к сообществам . Springer . п. 76. ISBN 978-0-412-79370-7.
- ^ Thomas, F .; Schmidt-Rhaesa, A .; Martin, G .; Manu, C .; Durand, P .; Рено, Ф. (май 2002 г.). «Манипулируют ли волосяные черви (Nematomorpha) своими наземными хозяевами в поисках воды?» (PDF) . J. Evol. Биол. 15 (3): 356–361. CiteSeerX 10.1.1.485.9002 . DOI : 10,1046 / j.1420-9101.2002.00410.x . S2CID 86278524 . Архивировано из оригинального (PDF) 24 сентября 2015 года.
- ^ «Бешенство» . Всемирная организация здравоохранения . 2019-09-27 . Проверено 18 марта 2020 .
- ^ а б в Циммер, Карл (ноябрь 2014 г.). «Психологи - встречайте кошмар природы» . National Geographic .
- ^ Бердой, М .; Webster, J .; Макдональд, Д. (2000). «Смертельное влечение у крыс, инфицированных Toxoplasma gondii » . Труды Королевского общества B: биологические науки . 267 (1452): 1591–1594. DOI : 10.1098 / rspb.2000.1182 . PMC 1690701 . PMID 11007336 .
- ^ Линдова, Джитка; Пржиплатова, Ленка; Флегр, Ярослав (2012). «Высшая экстраверсия и более низкая сознательность у людей, инфицированных токсоплазмой». Европейский журнал личности . 26 (3): 285–291. DOI : 10.1002 / per.838 . S2CID 3236799 .
- ^ а б Отранто, Д .; Траверса, Д. (2002). «Обзор дикроцелиоза жвачных животных, включая последние достижения в диагностике и лечении». Ветеринарная паразитология . 107 (4): 317–335. DOI : 10.1016 / s0304-4017 (02) 00121-8 . PMID 12163243 .
- ^ а б Яновяк, С .; Каспари, М .; Dudley, R .; Пойнар, Г. (2008). «Вызванная паразитами мимикрия плодов у муравьев тропического навеса». Am Nat . 171 (4): 536–544. DOI : 10,1086 / 528968 . PMID 18279076 . S2CID 23857167 .
- ^ Ньясембе, В.О .; и другие. (2014). «Инфекция Plasmodium falciparum увеличивает привлечение Anopheles gambiae к источникам нектара и поглощение сахара» . Текущая биология . 24 (2): 217–21. DOI : 10.1016 / j.cub.2013.12.022 . PMC 3935215 . PMID 24412210 .
- ^ Wekesa, Joseph W .; Мванги, Ричард В .; Коупленд, Роберт С. (1992-10-01). «Влияние Plasmodium Falciparum на кровоснабжение естественно инфицированных комаров Anopheles в Западной Кении». Американский журнал тропической медицины и гигиены . 47 (4): 484–488. DOI : 10,4269 / ajtmh.1992.47.484 . PMID 1443347 .
- ^ Леври, Э (1998). «Влияние хищников, не являющихся хозяевами, на изменения поведения пресноводных улиток, вызванные паразитами». Ойкос . 81 (3): 531–537. DOI : 10.2307 / 3546773 . JSTOR 3546773 .
- ^ Понтон, Флер; Оталора-Луна, Фернандо; Лефевр, Тьерри; Герен, Патрик М .; Лебарбеншон, Камилла; Дюно, Дэвид; Бирон, Дэвид Дж .; Томас, Фредерик (01.03.2011). «Поиск воды у зараженных червями сверчков и обратимость паразитарных манипуляций» . Поведенческая экология . 22 (2): 392–400. DOI : 10.1093 / beheco / arq215 . PMC 3071748 . PMID 22476265 .
- ^ Робинсон, Э (1947). «Заметки по истории жизни Leucochloridium fuscostriatum n. Sp. Provis. (Trematoda: Brachylaemidae)». Журнал паразитологии . 33 (6): 467–475. DOI : 10.2307 / 3273326 . JSTOR 3273326 . PMID 18903602 .
- ^ Робинсон, Эдвин Дж. Младший (декабрь 1947 г.). «Заметки по истории жизни Leucochloridium fuscostriatum n. Sp. Provis. (Trematoda: Brachylaemidae)». Журнал паразитологии . 33 (6): 467–475. DOI : 10.2307 / 3273326 . JSTOR 3273326 . PMID 18903602 .CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
- ^ Бенеш, Д .; Хафер, Н. (2012). «Рост и онтогенез ленточного червя Schistocephalus solidus у его первого хозяина веслоногого рачка влияет на производительность второго промежуточного хозяина колюшки» . Паразиты и переносчики . 5 (1): 90. DOI : 10,1186 / 1756-3305-5-90 . PMC 3403952 . PMID 22564512 .
- ^ а б Barber, I .; Уокер, П .; Свенссон, П. (2004). «Поведенческие реакции на имитацию птичьего хищничества у самок трехиглой колюшки: эффект экспериментальных инфекций Schistocephalus Solidus». Поведение . 141 (11): 1425–1440. DOI : 10.1163 / 1568539042948231 .
- ^ а б Хаспел, Гал; Розенберг, Лиор Энн; Либерзат, Фредерик (05.09.2003). «Прямое введение яда хищной осы в мозг таракана». Журнал нейробиологии . 56 (3): 287–292. CiteSeerX 10.1.1.585.5675 . DOI : 10.1002 / neu.10238 . PMID 12884267 .
- ^ а б в Бэнкс, Кристофер Н .; Адамс, Майкл Э. (2012). «Биогенные амины в нервной системе таракана Periplaneta americana после отравления драгоценной осой Ampulex compressa». Токсикон . 59 (2): 320–328. DOI : 10.1016 / j.toxicon.2011.10.011 . PMID 22085538 ..
- ^ Мильштейн, Мати (2007-12-06). « » Зомби «Тараканы Потерять Free Will Благодаря Wasp Venom» . National Geographic News . Проверено 10 октября 2017 .
- ^ Бейтс, Мэри (02.11.2014). «Познакомьтесь с 5 паразитами-зомби, которые контролируют разум своих хозяев» . National Geographic News . Проверено 10 октября 2017 .
- ^ WG, Эбенхард (2000). «Манипуляции паука личинкой осы». Природа . 406 (6793): 255–256. Bibcode : 2000Natur.406..255E . DOI : 10.1038 / 35018636 . PMID 10917517 . S2CID 4346139 .
- ^ Такасука, Кейдзо (16 сентября 2019 г.). «Оценка манипулятивного воздействия паука-эктопаразитоидной личинки ихневмонида на плетение паука-хозяина (Araneidae: Cyclosa argenteoalba) посредством хирургического удаления и трансплантации» . Журнал арахнологии . 47 (2): 181. DOI : 10,1636 / Йоа-S-18-082 . ISSN 0161-8202 . S2CID 202579182 .
- ^ Мор, Фанни; Бродер, Жак; Понлет, Николас; Дойон, Хосе; Фирлей, Аннабель; Эльгеро, Эрик; Томас, Фредерик (2011). «Стоимость телохранителя» . Письма о биологии . 7 (6): 843–846. DOI : 10.1098 / RSBL.2011.0415 . PMC 3210670 . PMID 21697162 .
- ^ Maure, F .; Дойон, Дж .; Thomas, F .; Бродер, Дж. (2014). «Манипуляция поведением хозяина как эволюционный путь к ослаблению паразитоидной вирулентности» . Журнал эволюционной биологии . 27 (12): 2871–2875. DOI : 10.1111 / jeb.12530 . PMID 25399504 .
- ^ Maure, F .; Дауст, ИП; Brodeur, J .; Mitta, G .; Томас, Ф. (2013). «Разнообразие и эволюция манипуляций телохранителями» . Журнал экспериментальной биологии . 216 (Pt 1): 36–42. DOI : 10,1242 / jeb.073130 . PMID 23225865 .
- ^ Войчик, Дэниел П. (1989). «Поведенческие взаимодействия между муравьями и их паразитами». Энтомолог из Флориды . 72 (1): 43–51. DOI : 10.2307 / 3494966 . JSTOR 3494966 .
- ^ Хьюз, Д.П .; Андерсен, SB; Хиуэл-Джонс, Нидерланды; Himaman, W .; Billen, J .; Бумсма, Дж. Дж. (Май 2011 г.). «Поведенческие механизмы и морфологические симптомы муравьев-зомби, умирающих от грибковой инфекции» . BMC Ecology . 11 (1): 13–22. DOI : 10.1186 / 1472-6785-11-13 . PMC 3118224 . PMID 21554670 .
- ^ Андерсен, SB; Герритсма, С .; Юса, км; Mayntz, D .; Хиуэл-Джонс, Нидерланды; Billen, J .; Boomsma, JJ; Хьюз, Д.П. (сентябрь 2009 г.). «Жизнь мертвого муравья: выражение адаптивного расширенного фенотипа» (PDF) . Американский натуралист . 174 (3): 424–433. DOI : 10.1086 / 603640 . JSTOR 10.1086 / 603640 . PMID 19627240 . S2CID 31283817 .
- ^ Образец, Ян (18 августа 2010 г.). « „ Зомби муравьи“контролируемые паразитического грибка на 48 млн лет» . Хранитель . Проверено 22 августа 2010 .
- ^ « » Муравьи зомби «Controlled, обезглавлен Мух» . National Geographic News . 2009-05-14 . Проверено 10 октября 2017 .
- ^ «Переполненное небо» . SuperNature - Wild Flyers . Эпизод 3. PBS. 2016-06-30 . Проверено 10 октября 2017 .
- ^ Мальхотра, Рича (9 января 2015 г.). «Форид муха - охотник за головами животного царства» . BBC - Земля . Проверено 10 октября 2017 .
- ^ Ханна, Билл (12 мая 2009 г.). «Мухи-паразиты превращают огненных муравьев в зомби» . Форт-Уэрт Star-Telegram. Архивировано из оригинального 22 мая 2009 года . Проверено 14 мая 2009 .
- ^ Ченг, Томас С. (2012). Общая паразитология . Elsevier Science. С. 756–757. ISBN 978-0-323-14010-2. Архивировано 8 февраля 2018 года.
- ^ а б След, Д. (1980). «Поведенческие взаимодействия между паразитами и хозяевами: самоубийство хозяина и эволюция сложных жизненных циклов». Американский натуралист . 116 (1): 77–91. DOI : 10.1086 / 283612 . hdl : 1808/17548 . S2CID 16777324 .
- ^ Brown, S .; Renaud, F .; Guégan, J .; Томас, Ф. (2001). «Эволюция трофической передачи паразитов: необходимость добраться до места спаривания?». Журнал эволюционной биологии . 14 (5): 815–820. DOI : 10,1046 / j.1420-9101.2001.00318.x . S2CID 62785069 .
- ^ а б в Шуази, М .; Brown, S .; Лафферти, К .; Томас, Ф. (2003). «Эволюция трофической передачи у паразитов: зачем добавлять промежуточных хозяев?» (PDF) . Am Nat . 162 (2): 172–181. DOI : 10.1086 / 375681 . PMID 12858262 . S2CID 37774233 .
- ^ Лагрю, Клеман; Калдонски, Николас; Перро-Минно, Мари Дж .; Мотрей, Себастьен; Боллаш, Лоик (ноябрь 2007 г.). «Модификация поведения хозяев паразитом: полевые доказательства адаптивной манипуляции». Экология . 88 (11): 2839–2847. DOI : 10.1890 / 06-2105.1 . PMID 18051653 .
- ^ а б в г д е Кляйн, Сабра Л. (август 2003 г.). «Паразиты манипулирования ближайшими механизмами, которые опосредуют социальное поведение позвоночных». Физиология и поведение . 79 (3): 441–449. DOI : 10.1016 / S0031-9384 (03) 00163-X . PMID 12954438 . S2CID 28547443 .
- ^ Дель Джудиче, Марко (сентябрь 2019 г.). «Невидимые дизайнеры: эволюция мозга через призму манипуляции с паразитами». Ежеквартальный обзор биологии . 94 (3): 249–282. DOI : 10.1086 / 705038 . S2CID 199523717 .
- ^ а б в г Томас, под редакцией Дэвида П. Хьюза, Жака Бродера, Фредерика; Brodeur, J .; Томас, Ф. (2012). Манипуляции хозяином со стороны паразитов . Издательство Оксфордского университета. ISBN 978-0-19-964224-3.CS1 maint: дополнительный текст: список авторов ( ссылка )
- ^ Lacosta, S .; Merali, Z .; Анисман, Х. (13 февраля 1999 г.). «Поведенческие и нейрохимические последствия липополисахарида у мышей: анксиогенные эффекты». Исследование мозга . 818 (2): 291–303. DOI : 10.1016 / s0006-8993 (98) 01288-8 . PMID 10082815 . S2CID 5915083 .
- ^ а б в Вебстер, JP (декабрь 1994 г.). «Влияние Toxoplasma gondii и других паразитов на уровни активности диких и гибридных Rattus norvegicus». Паразитология . 109 (5): 583–589. DOI : 10.1017 / s0031182000076460 . PMID 7831094 .
- ^ М., Кавальерс; и другие. (1999). «Паразиты и поведение: этофармакологический анализ и биомедицинские последствия». Неврология и биоповеденческие обзоры . 23 (7): 1037–1045. DOI : 10.1016 / s0149-7634 (99) 00035-4 . PMID 10580316 . S2CID 29936892 .
- ^ Biron, DG; и другие. (2005). «Поведенческие манипуляции у кузнечика, укрывающего волосяного червя: протеомический подход» (PDF) . Труды Королевского общества B . 272 (1577): 2117–21126. DOI : 10.1098 / rspb.2005.3213 . PMC 1559948 . PMID 16191624 . Архивировано из оригинального (PDF) 05.08.2013.
- ^ CM, Уильямс (2004). «Повышенная осмоляльность гемолимфы предлагает новый путь для поведенческих манипуляций с Talorchestia quoyana (Amphipoda: Talitridae) его паразитом-мермитидом» . Функциональная экология . 18 (5): 685–691. DOI : 10.1111 / j.0269-8463.2004.00910.x . S2CID 3984423 .